Hakodate er den tredjestørste by på Hokkaido, men var faktisk den største, indtil en brand i 1934 lagde størstedelen af byen i ruiner. På grund af sin placering ud til Tsugaru-strædet mellem Hokkaido og Honshu, så har Hakodate historisk set altid fungeret som en vigtig havneby, og det var tilmed den første by, der åbnede op for handel med udlandet tilbage i 1854, efter Japan ellers havde været lukket for omverden i 250 år. Hakodate var oprindeligt hjemsted for Ainu-folket, der boede på Hokkaido, da byen blev grundlagt i 1454, og der var derfor ofte konflikter mellem de indfødte og japanerne, der forsøgte at slå sig ned på øen. Japanerne endte dog med at overtage regionen efter et større slag i 1600-tallet, og Hakodate blev således hovedsæde for japanerne på Hokkaido. I slutningen af 1800-tallet fandt det sidste slag i Boshin-borgerkrigen sted i Hakodate, og så var det også hovedstaden i den efterfølgende periode, hvor Hokkaido kortvarigt fungerede som en selvstændig republik. Under Anden Verdenskrig blev Hakodate udsat for bombetogter, og områder uden for byen blev i denne tid anvendt som fangelejre for krigsfanger. I 2017 blev det muligt at komme til Hakodate fra Tokyo, da shinkansen åbnede en forbindelse mellem Honshu og Hokkaido, hvor Hakodate fungerer som endestation.